Leta 1940 v angleškem Blackpoolu rojeni Mahoney je očeta Frasierja in Nilesa Cranea, ki sta ju upodobila Kelsey Grammer in David Hyde Pierce, igral vseh 11 sezon te priljubljene televizijske nanizanke, od leta 1993 do 2004. Za vlogo godrnjavega očeta, ki ima najraje domači naslonjač in psička Eddieja, je dobil nagrado Združenja filmskih igralcev (SAG) ter bil nominiran za dva emmyja in dva zlata globusa.

Mahoney se je v ZDA po pisanju francoske tiskovne agencije AFP preselil pri 19 letih. Igralsko pot je začel relativno pozno, pri 40 letih, potem ko sta ga igralca John Malkovich in Gary Sinise povabila, da se pridruži gledališki skupini Steppenwolf. »Ustvarili smo toliko skupnih predstav! Ne bom pozabil njegove igre v predstavi Orphans iz leta 1985,« je na družbenem omrežju twitter zapisal Sinise.

Sodeloval pri 30 produkcijah

V prestižnem čikaškem gledališču je Mahoney sodeloval pri več kot 30 produkcijah. »John je bil priljubljen član družine Steppenwolf, znan po svoji izjemni ljubeznivosti, radodarnosti in dobrovoljnosti,« je v izjavi zapisala predstavnica gledališča Madeline Long. Po njenih besedah je Mahoney zelo vplival na to čikaško gledališče, ter obenem na umetnost in svet zabave.

Poleg nastopanja na odrskih deskah, tudi na Broadwayu, se je v svoji več kot tridesetletni igralski karieri Mahoney pojavil v številnih filmih in televizijskih serijah. Bolj prepoznavne vloge je ustvaril v drami Ameriški predsednik (1995), filmu Mesečnica (1987) in Reci karkoli (1989). Nazadnje, leta 2015, se je pojavil v nadaljevanki Foylova vojna.