Oba rekorderja sta povezana z dvema od posebej odmevnih afer agencije, do katerih je prihajalo tudi zato, ker Bela hiša Cio pogosto uporablja za operacije namesto vojske, da bi se izognila interpretacijam o vojaškem napadu (za razliko od Afganistana denimo danes v Pakistanu napade z daljinsko vodenimi letali izvaja prav ta obveščevalna služba). Tudi Dullesa, ki je svoje vodenje Cie potegnil v predsedovanje predsednika Kennedyja, je odnesla afera takšne narave, in sicer organiziranje operacije kubanskih upornikov leta 1961 v Prašičjem zalivu, ki je neslavno spodletela. Schlesinger je bil na drugi strani vpleten v drugačno afero. Agencijo je prevzel sredi neslavnega obdobja afere Watergate. Potem ko je njegov predhodnik to zavrnil, je imel nalogo poskrbeti, da se obveščevalna služba ne bo vpletala v razčiščevanje afere, v katero je bilo vpletenih nekaj njenih bivših uslužbencev. A je položaj zapustil po manj kot pol leta in odšel za obrambnega ministra.

Med vidnejšimi aferami Cie so tudi tako imenovani "družinski dragulji", kot so poimenovali sedemsto strani dolgo poročilo o notranji preiskavi, ki je sledila Watergatu. V njej odkrili načrtovanje atentatov na Fidela Castra in druge tuje voditelje, vohunjenje za Američani in brskanje po njihovih davčnih tajnostih (Cia načeloma tega ne bi smela početi, saj je odgovorna za obveščevalno dejavnost v tujini). Ronald Reagan je svoj največji škandal dočakal zaradi afere Iran-Contra, ko so s pomočjo vodstva Cie kljub embargu prodajali orožje Iranu, sredstva pa so šla za financiranje uporniških kontrašev v Nikaragvi. Med nedavnimi aferami in spodrsljaji gre omeniti zatajitev ob enajstem septembru, napačne podatke o domnevnem iraškem orožju za množično uničevanje ter črne zapore v Evropi in drugje.

Položaj direktorja Cie se je po reformi ameriškega obveščevalnega aparata po enajstem septembru nekoliko spremenil. Prej je bil njen direktor odgovoren tudi za usklajevanje med številnimi ameriškimi obveščevalnimi službami, po novem pa je to odgovornost prevzela novoustanovljena funkcija direktorja za obveščevalne dejavnosti, ki ji je šef Cie neposredno podrejen. Direktor Cie je položaj, na katerega lahko predsednik po lastni izbiri nastavlja osebe in jih zamenjuje, potrebujejo pa za imenovanje potrditev v senatu. A kakorkoli so skozi čas na dan prihajale afere, v katere je bila agencija vpletena, so bile zgolj redke kadrovske menjave na vrhu agencije povezane s samimi škandali. Dostikrat je bil razlog ta, da bi si to lahko razlagali kot priznanje krivde, ki so jo praviloma zanikali. George Tenet, ki je bil šef Cie v času terorističnih napadov na ZDA septembra 2001 in v času "odkrivanja" iraškega orožja za množično uničevanje, je na položaju denimo ostal do leta 2004 in je imel celo drugo najdaljšo kariero na čelu agencije. Največ, sedem šefov Cie se je zamenjalo zato, ker je v Belo hišo prišla nova administracija, a tudi ta ni vedno zamenjala direktorja agencije. Tenet je bil denimo na položaju že od časa predsednika Clintona. Precej direktorjev tudi ni odstopilo, ampak so odšli na drug položaj, denimo za obrambnega ministra, tako kot sedanji obrambni minister Leon Panetta in še nekaj njegovih predhodnikov. Največ šefov Cie, trije, je služilo pod predsednikom Clintonom, če odštejemo čas ustanavljanja agencije po drugi svetovni vojni, ko so se pod Trumanom zamenjali štirje.

Cia je sicer le ena od šestnajstih agencij, ki sodijo v ameriško obveščevalno skupnost, je pa najbolj znana in razvpita. Nekatere, kot je Nacionalna varnostna agencija NSA, odgovorna predvsem za signalno obveščevalno dejavnost, so znane, a bolj zavite v skrivnost, njihov šef pa se redko znajde v medijih. Ob Cii je med agencijami, ki sodijo v šestnajsterico, najbolj znan Zvezni preiskovalni urad (FBI), ameriška zvezna policija, ki pa ima tudi nalogo opravljanja protiobveščevalne dejavnosti. V dobrih stotih letih od ustanovitve je imel FBI devetnajst direktorjev, nihče pa nikoli ne bo presegel legendarnega in kontroverznega J. Edgarja Hooverja, ki je FBI vodil 48 let. Priznavajo mu, da je postavil na noge učinkovito zvezno policijo, a so ga posebej proti koncu spremljale obtožbe, da se spravlja nad oporečnike in uporablja prepovedane obveščevalne metode. Iz službe si ga niso upali odpustiti ne Truman ne Kennedy ne drugi, bojda tudi zato, ker naj bi imel o politikih obsežne in zanimive dosjeje. Na položaju je ostal do smrti zaradi srčnega napada leta 1972, nato pa so v ZDA brž spremenili zakonodajo in mandat direktorja FBI omejili na deset let.